而真正让胜幡织田家崛起的人是胜幡织田家现任当主织田信秀。织田信秀继位当主之时，胜幡织田家还没有完全脱离清洲织田家，实力还很低微。

织田信秀最初的目标是放在那古野城城主今川氏丰的身上。

今川氏丰据闻乃是骏河今川家出身，今川氏丰以嗜好连歌闻名远近，经常连续数日在城中举办连歌会。而为了显示自己的好客，今川氏丰还在那古野城内专门备有客房，供参加连歌的客人们歇宿。

织田信秀就以此为借口，积极出席歌会。今川氏丰对于织田信秀的到来自然十分欢迎，对此根本没有什么戒心。而织田信秀却趁着在那古野城逗留的机会暗中谋划着如何夺取那古野城。

很快，织田信秀在某天装病，然后以此从胜幡城召来家臣，暗中在那古野城四处放火造成混乱。今川氏丰草包一个，竟然直接被吓得弃城而逃，一路跑到了京都。

织田信秀可谓是兵不血刃便夺取了那古野城，从此开始了胜幡织田家的崛起之路。

此后的织田信秀名义上依然继续和主家织田大和守家保持着主从关系，一方面织田信秀将自己的弟弟织田信光和其他的一门众、心腹重臣安排在尾张的各个要隘，构筑起了压倒其他尾张其他势力的地位，实质上已经成为了一个独立的势力。

在逐渐架空了主家清洲织田家的权力之后，织田信秀接连与三河的松平清康、美浓的斋藤道三与控制远江骏河的今川义元等邻近强权争战。

天文年间松平氏的当主松平清康因为守山崩事件突然死去，织田信秀利用松平氏陷入混乱之际攻入三河，将胜幡织田家的势力渗透入了三河。

之后开始的三次安城合战则将西三河划归织田家的势力范围，松平氏为了抗衡织田家的入侵被迫从属于今川氏。织田家于是开始与今川氏敌对。

天文11年（1542年）的第一次小豆坂合战中，由于织田家麾下兵势的奋勇作战，织田军成功击败了今川军，确保了织田家在西三河的地位，一时间胜幡织田家声名远播。

由于在三河的一系列事件中尝到了甜头，织田信秀于是积极的干预其他势力的争斗。